Προπονητής και αρχηγός της πρώτης ομάδας των «νερατζούρι» ήταν ο Βιρτζίλιο Φορσάτι, ο οποίος άφησε την τελευταία του πνοή, στα χαρακώματα του μαχών του Α’ Παγκόσμιου Πολέμου. Το 1928, κατά την περίοδο που επικρατούσε ο φασισμός, η ομάδα υποχρεώθηκε να συγχωνευτεί με τη Milanese Unione Sportiva, η οποία μαζί με την Ιντερ στη συνέχεια ονομάστηκε Ambrosiana SS Milano. Η ομάδα, υποχρεώθηκε τότε ν’ αλλάξει και τα χρώματα της φανέλας της και από μαύρο-μπλε έγινε άσπρη με ένα μεγάλο κόκκινο σταυρό στο κέντρο της. Ωστόσο στη συνείδηση του κόσμου και τις καρδιές των φιλάθλων, η ομάδα αποκαλούνταν πάντα «Ίντερ» με αποτέλεσμα ο πρόεδρος του συλλόγου, να αναγκαστεί να το μετατρέψει σε AS Ambrosiana-Inter.

Η ομάδα είχε μεγάλη απήχηση στην Ιταλία, έχοντας κατακτήσει 4 πρωταθλήματα μέχρι το 1938. Η κατάκτηση του πρώτου Κυπέλλου πανηγυρίστηκε έξαλλα από τους φιλάθλους της ομάδας. Αρχηγός της ήταν ο θρυλικός Τζιουζέπε Μεάτσα, του οποίου το όνομα πήρε το γήπεδο που βρίσκεται στο λόφο του Σαν Σίρο. Την επόμενη χρονιά, το 1940, κατέκτησε ακόμα ένα πρωτάθλημα και μετά το τέλος του Β’ Παγκοσμίου Πολέμου είχε γίνει πλέον πολύ αγαπητή και ξαναπήρε πρώτο όνομά της, Ιντερνατσιονάλε Μιλάνο, που διατηρήθηκε μέχρι σήμερα.

Η χρυσή περίοδος της Ίντερ είναι η δεκαετία του ’60, με προπονητή τον θρυλικό Ελένιο Ερέρα, λάτρη των αμυντικών συστημάτων και δημιουργό του περίφημου «κατενάτσιο». Η μεγάλη Ίντερ, (La Grande Inter) όπως ονομάστηκε, έφτασε στο απόγειο της δόξας της το 1964, όταν και κατέκτησε το πρώτο ευρωπαϊκό τρόπαιό της, στον τελικό με την Ρεάλ Μαδρίτης. Την επόμενη περίοδο, η «μεγάλη κούπα» ξαναπήγε στο Μιλάνο, όταν η Ιντερνατσιονάλε επικράτησε της Μπενφίκα, η οποία είχε στη συλλογή της ήδη δύο τρόπαια.

Συνεχίζοντας ακάθεκτη από τη «χρυσή» εποχή της δεκαετίας του ’60, μπήκε με το δεξί και τη νέα δεκαετία, κατακτώντας το πρωτάθλημα το 1971.  Άργησε να ξαναπάρει πρωτάθλημα, όμως πήρε δύο κύπελλα Ιταλίας (1978, 1982), ενώ έφτασε ξανά στον τελικό του Κυπέλλου πρωταθλητριών, το 1972, όπου ηττήθηκε από τον μεγάλο Αγιαξ του Γιόχαν Κρόιφ. Το σκουντέτο επέστρεψε στους «νερατζούρι» το 1980, για να κατακτηθεί άλλο ένα το 1989, πριν έρθουν τα δύσκολα χρόνια…

Η δεκαετία του’90, θεωρείται η πιο αποτυχημένη στην ιστορία της ομάδας. Η Μίλαν και η Γιουβέντους, μονοπωλούσαν τόσο τους εγχώριους, όσο και τους Ευρωπαϊκούς τίτλους, αφήνοντας την Ίντερ στο περιθώριο να παλεύει ακόμα και για την σωτηρία της στη Seria A. Τα προσχήματα έσωσαν κάπως τα τρία κύπελλα UEFA που κατέκτησε η ομάδα τις σεζόν 1991, 1994 και 1998.

Η έλευση του Μάσιμο Μοράτι το 1995 άλλαξε τα δεδομένα στην ομάδα. Παίρνοντας τα ηνία από τον απερχόμενο πρόεδρο Ερνέστο Πελεγκρίνι, ανέλαβε να αποκαταστήσει την χαμένη αίγλη του συλλόγου, φέρνοντας στο Μιλάνο την αφρόκρεμα την ποδοσφαιρικής Ευρώπης. Οι τίτλοι ωστόσο δεν έρχονταν, παρόλο που ο Μοράτι, έβαζε το χέρι βαθειά στην τσέπη. Σαν μην έφταναν όλα αυτά, ο πρόεδρος της Ίντερ, είχε γίνει στόχος των «τιφόζι» της ομάδας, οι οποίοι απαιτούσαν ριζικές αλλαγές, μετά και από την αποτυχία του συλλόγου να συμμετάσχει σε Ευρωπαϊκή διοργάνωση. Οι αγορές ποδοσφαιριστών υψηλότατου επιπέδου συνεχίστηκαν με αμείωτη ένταση, και σε συνδυασμό με τον ερχομό του Μαρτσέλο Λίπι το 1999 στην τεχνική ηγεσία της ομάδας δημιούργησαν προσδοκίες, αλλά μάταια.

Η επόμενη χρονιά ξεκίνησε πάλι με προσδοκίες οι οποίες ποτέ δεν μετουσιώθηκαν σε επιτυχίες. Τα υπερβολικά ποσά που ξοδεύτηκαν για ποδοσφαιριστές πήγαν στράφι, καθώς η ομάδα αποκλείστηκε από τους προκριματικούς του Τσάμπιονς Λιγκ από τη σουηδική Χέλσινγκμποργκ και σαν να μην έφτανε αυτό η μεγάλη αντίπαλος, Μίλαν, τη συνέτριψε στο πρωτάθλημα με 6-0. Αυτή ήταν η σταγόνα που ξεχείλισε το ποτήρι. Οι οπαδοί επιτέθηκαν στους ποδοσφαιριστές, κατέστρεφαν τις περιουσίες τους, έκαναν βανδαλισμούς εντός γηπέδων και γενικότερα η κατάσταση είχε ξεφύγει. Ο Λίπι απολύθηκε και στη θέση του ήρθε ο Μάρκο Ταρντέλι, που κλήθηκε να αλλάξει το κλίμα.

Η ομάδα, δεν γλίτωσε την τιμωρία από τα επεισόδια των οπαδών, με συνέπεια το γήπεδο να μείνει άδειο για πολλούς αγώνες. Αυτό έφερε κάπως την ηρεμία στους παίκτες, οι οποίοι μπόρεσαν να προχωρήσουν στην Ευρώπη. Έφτασαν στα ημιτελικά το 2005 όταν και η κλήρωση έφερε τη Μίλαν στο δρόμο της. Στον αγώνα που η Ιντερ ήταν τυπικά γηπεδούχος (μιας και μοιράζονται το ίδιο γήπεδο) το «Μεάτσα» ήταν καμίνι με 83.000 «τιφόζι» να περιμένουν την ομάδα τους να πάρει εκδίκηση για το βαρύ 6-0. Το ματς δεν πήγαινε καλά και όταν ακυρώθηκε γκολ του Εστεμπάν Καμπιάσο επικράτησε χάος. Φωτοβολίδες, φωτιές σε καθίσματα, πέτρες, συνθήματα με απρεπείς στίχους ήταν μερικά από τα… ωραία που συνέβησαν εκείνο το βράδυ με αποτέλεσμα ο αγώνας να διακοπεί για αρκετή ώρα και η ομάδα να τιμωρηθεί πολύ «βαριά».

Από εκείνο το επεισοδιακό παιχνίδι και μετά η ομάδα, ιδιαίτερα από την επόμενη χρονιά, έδειχνε να μπαίνει στο σωστό δρόμο. Τρόπαια δεν ήρθαν, όμως γινόταν πολύ σοβαρή προσπάθεια η οποία αναγνωρίστηκε από τους φιλάθλους. Το 2005-06 είναι η χρονιά του ντάμπλ με…δόσεις, καθώς ναι μεν η Ιντερ είχε κερδίσει πανάξια το Κόπα Ιτάλια, το πρωτάθλημα όμως το πήρε λίγο αργότερα στα… χαρτιά, λόγω του σκανδάλου Calciopoli με τα «στημένα» παιχνίδια, που βρήκε την έως τότε πρωταθλήτρια Γιουβέντους στη Β’ Εθνική, παρέα με τις Φιορεντία και Λάτσιο. Από την επόμενη σεζόν μέχρι και το 2010 η Ίντερ αποτελεί την απόλυτη κυρίαρχο του Ιταλικού ποδοσφαίρου καθώς κατακτά τέσσερα συνεχόμενα πρωταθλήματα. Την τελευταία χρονιά μάλιστα κάνει το τρέμπλ κατακτώντας ντάμπλ και Τσάμπιονς Λιγκ υπό τις οδηγίες του Ζοζέ Μουρίνιο, ενώ λίγο αργότερα στέφεται και πρωταθλήτρια κόσμου, επικρατώντας της Μαζέμπε από το Κονγκό με 3-0.

Από τις τάξεις της Ίντερ έχουν περάσει σπουδαία ονόματα του παγκοσμίου ποδοσφαίρου, όπως οι Φοσάτι, Μεάτσα, Ματσόλα, Φακέτι, Κόρσο, Μπονινσένια, Μπούρνιτς, Πασαρέλα, Ταρντέλι, Αλτομπέλι, Μπάτζιο, Μπατιστούτα, Μπέργκομι, Ζένγκα, Μπλαν, Μπέργαμπ, Πάουλο Σόουζα, Μπαρέζι, Σιμεόνε, Ρουμενίγκε, Μπρέμε, Ματέους, Ρονάλντο, Ρομπέρτο Κάρλος, και οι σύγχρονοι Ζανέτι, Αντριάνο, Ιμπραήμοβιτς, Κρέσπο, Ματεράτσι, και Φίγκο.

Την φανέλα της Ίντερ έχουν φορέσει και τρεις Έλληνες ποδοσφαιριστές: Ο Γρηγόρης Γεωργάτος τις περιόδους 1999-2000 και 2001-2002 (38 αγώνες – 3 γκολ), ο Γιώργος Καραγκούνης από το 2003 έως το 2005 (32 παιχνίδια – 3 γκολ), και ο Λάμπρος Χούτος από το 2004 έως το 2007, αγωνιζόμενος είτε ως αναπληρωματικός είτε ως δανεικός σε άλλες ομάδες.

Σε συμμετοχές πρώτος είναι ο Τζιουζέπε Μπέργκομι με 758 (519 πρωτάθλημα, 117 Ευρώπη, 122 Κύπελλο). Σε γκολ πρώτος είναι ο Τζιουζέπε Μεάτσα με 287 (246 πρωτάθλημα, 29 Ευρώπη, 12 Κύπελλο).

Η τροπαιοθήκη

18 Πρωτάθλημα Ιταλίας: 1909–10, 1919–20, 1929–30, 1937–38, 1939–40, 1952–53, 1953–54, 1962–63, 1964–65, 1965–66, 1970–71, 1979–80, 1988–89, 2005–06, 2006–07, 2007-08, 2008-09, 2009-10

7 Κύπελλα Ιταλίας : 1939, 1978, 1982, 2005, 2006, 2010, 2011

5 Σούπερ καπ Ιταλίας : 1989, 2005, 2006, 2008, 2010

3 Πρωταθλητριών/Τσάμπιονς Λιγκ: 1964, 1965, 2010

3 Κύπελλα ΟΥΕΦΑ : 1991, 1994, 1998

3 Διηπειρωτικά κύπελλα : 1964, 1965, 2010